Nata in Oklahoma, Vera Miles, frequenta la scuola a Pratt, nel Kansas. Entra nel giro delle modelle e nel 1948 viene eletta Miss Kansas. Ben presto approda a Hollywood, iniziando la carriera d'attrice con piccole parti in numerosi film per la tv e telefilm celebri, passando al grande schermo nel 1955 con Tarzan nella giungla proibita, dove interpreta la compagna dell'uomo scimmia, impersonato da Gordon Scott, con il quale convolerà a nozze.
La sua carriera ha un'impennata quando nel 1956 entra a far parte del cast insieme a John Wayne dell'immortale capolavoro Sentieri selvaggi di John Ford.
In seguito l'attrice intraprende un sodalizio con Alfred Hitchcock il quale, dopo averla notata in un episodio del suo telefilm Alfred Hitchcock Presenta, la sceglie prima per un ruolo ne Il ladro del 1956 e poi per Psyco del 1960.
Miles continuò a confrontarsi con Wayne nel western L'uomo che uccise Liberty Valance e nel film di guerra Berretti verdi, e partecipò a numerosi telefilm ambientati nel West, come Rawhide, Gunsmoke, Carovane verso il west, Due onesti fuorilegge, Il virginiano e Bonanza. Tuttavia, i film di maggior portata che ha interpretato si sono rivelati sempre al di sotto delle capacità recitative che invece avrebbe potuto dimostrare.
Nell'ultima fase della sua carriera, Vera Miles si è dedicata soprattutto al mondo del piccolo schermo, partecipando a svariate serie tv, in seguito divenute di culto, come Ironside, Colombo, Le strade di San Francisco, Magnum P.I., La casa nella prateria, Simon & Simon, La signora in giallo, Love boat, eFantasilandia.
È inoltre comparsa in produzioni cinematografiche di modesto valore, tra cui il sequel Psyco II e il suo ultimo lavoro, il thriller Vite separate del 1995, con James Belushi e Linda Hamilton.
1995 Recitazione
1962 Recitazione
1960 Recitazione
1960 Recitazione